Né dans une colonie de l'espace fondée il y a plusieurs siècles, Nagate fait ses armes en tant que pilote pour combattre un vieil ennemi.

Toujours hanté par les souvenirs de son premier combat face aux Gaunas, Nagate fait connaissance avec les pilotes d'élite de Sidonia.

Après la catastrophe survenue à bord du Sidonia, Nagate doit récupérer une précieuse arme. Il décide ensuite de braver les interdits pour voler au secours d'une amie.

Nagate et Shizuka dérivent dans l'espace en attendant l'arrivée salvatrice du Sidonia. Le manque de vivres commence peu à peu à se faire sentir.

Nagate et ses amis décrochent leur diplôme de pilote et sont rapidement envoyés au combat à l'approche de l'ennemi, pendant que Kunato s'intéresse à l'histoire de Nagate.

Trois équipes s'engagent dans une terrible bataille pour tenter d'anéantir un ennemi plus massif et mortel que jamais.

Tenu responsable d'une défaite, Nagate se sent coupable de la mort de ses compagnons, tandis que la lumière est faite sur le passé du Sidonia.

Alors que les Gaunas ont trouvé un moyen inquiétant de contre-attaquer leurs adversaires, Nagate est de retour sur le Sidonia.

Les pacifistes se mettent en danger en quittant le Sidonia, tandis que leurs ennemis débarquent encore plus puissants et nombreux que jamais.

Un énorme Gauna se dirige droit vers le Sidonia, et Nagate fait tout ce qui est en son pouvoir pour protéger ses amis.

Après l'impact des particules Heigus, les derniers pilotes unissent leurs forces pour tenter de s'introduire au cœur même de l'ennemi.