≪灼熱のハロウィン≫から２か月。達也たちは交換留学でアメリカに行くことになった雫の送別会を楽しんでいた。そして新学期になって雫と交換でアメリカから留学生がやって来た。彼女の名はアンジェリーナ＝クドウ＝シールズ。深雪に匹敵するほど強い魔法力を持った彼女の正体とは……？

体内から血を抜き取られ、死亡するという猟奇殺人事件が発生した。その手口から「吸血鬼事件」と呼ばれたこの事件は、アメリカでも同様に起こっていた。吸血鬼が世を騒がせる中、その脅威がレオへと襲い掛かる。

エリカと剣を交えた仮面の魔法師の正体はリーナだった。正体を暴かれたリーナは『パレード』を使用し、達也に襲いかかる。達也は『分解』で『パレード』の無効化を試みるも失敗。リーナの魔法を前に苦戦を強いられる。

精神に由来する情報生命体であるパラサイト。本来こちらの世界には現れない、異次元の住人である彼らが何故出現したのか？原因不明の来訪者が魔の手を第一高校へと伸ばす……！

意中の相手にチョコレートを贈り、思いを打ち明ける日・バレンタインデー。この習慣はいまも健在で、当日はチョコレートを巡って悲喜こもごものドラマが繰り広げられる。それは魔法科高校といえども例外ではない。果たして今年のバレンタインデーはどうなるのか？

バランスからリーナに、《灼熱のハロウィン》を引き起こした術者の捕獲命令が下された。バランスは「確保が不可能な場合は抹殺もやむを得ない」という言葉とともに、戦略級魔法を発動させるためのリーナ専用のCAD・ブリオネイクを渡すのだった。

四葉家の工作によって、達也たちの身辺を脅かしていたUSNA軍は排除された。残る脅威はパラサイトだけ。達也はピクシーから残るパラサイトの情報を聞き出すと、深雪、ほのかとともに他のパラサイトをおびき出すため青山霊園へと向かう。

ピクシーの強力なサイキックのおかげもあり、達也たちはついにパラサイトの捕縛に成功。パラサイトの身柄はエリカたちに任せ、一度撤退する。しかし、パラサイト達を収容しようとするエリカたちの前に、警察に扮した第三の勢力が現れる。

「七賢人」レイモンドに指定されたとおり、達也たちは2月19日の夜、第一高校の野外演習場へと向かった。そこにはレイモンドの言葉通り、活動中のすべてのパラサイトと、リーナの反応があった。このままでは、シリウスとしての任務を遂行するリーナとの衝突は避けられない。それぞれの思いが交錯する中、パラサイトとの最終決戦が始まる。

パラサイト事件から約一ヶ月が過ぎ、第一高校は第29回の卒業式を迎えていた。達也たちは真由美、摩利、克人たちをはじめとする卒業生との別れを惜しみながら過ごす。そしてもう一人、アメリカから来た友人との別れが目前に迫っていた。

日本初のハイパービルディング・オフショアタワーの竣工記念パーティに誘われた達也と深雪は、会場で葉山に桜井水波という少女を紹介される。彼女に3年前のある事件で亡くなった女性の面影を見て動揺する2人。そんな時、過激な魔法主義者・進人類フロントがパーティを狙っているという情報が入る。

進人類フロントが「一時間後にオフショアタワーを爆破する」と宣言した。だが彼らが一時間というタイムリミットを守る保証はない。進人類フロントの企みを阻止するため、達也は深雪と水波を連れ、地下一階の管理センターへと向かう。