År 2031: Tokyo-området. Det meste af den menneskelige race er blevet udslettet af den parasitiske Gastrea. En del af Anti-Gastrea bevægelse, gymnasieelev Satomi Rentaro arbejder som civil officer for Tendo Borgerlige Securities. På en mission, han møder en mistænkelig mand i en maske og en smoking: Hiruko Kagetane

Rentaro og præsident Kisara hoved Forsvarsministeriet efter at være blevet indkaldt. Alle de velrenommerede civile officerer fra Tokyo-området viser deroppe. Den, der indkaldt dem er der Seitenshi, i forhold til at ødelægge værten Gastrea og udvinding indholdet af sagen, der er inde i Gastrea.

Enju behandles som en udstødt på hendes skole, når det konstateres, at hun er en af de Cursed Børn, som har Gastrea virus i dem. På trods af hendes sorg, de går kigge efter værten Gastrea. Hun giver det hende og straks er i stand til at inddrive sagen...

Hiruko øjeblikkeligt tager sig af 29 civile officer par og kommer ansigt igen til ansigt med Rentaro og Enju. Rentaro viser sin sande magt til Hiruko, der beviser, at han ikke er den eneste, der var en del af det nye menneske Projekt og de kæmper igen.

Den Tendo Civil Security Agency får et job fra Seitenshi. Den opgave er at fungere som hendes bodyguard. Rentaro er ikke meget begejstret for ideen, men bemærker ulige aktivitet, når det er afsløret, at Seitenshi mødes med lederen af Osaka-området, mens Kikunojo er væk.

Seitenshi køretøj bliver ramt af en snigskytte, mens hun i på vej til hendes møde. Rentaro indser dette er mere end blot en attentatforsøg og får hjælp fra Miori at finde ud af mere om angrebet.

Rentaro kommer til skade forsøger at beskytte Seitenshi fra snigskytte. Sikkerheden plan, Seitenshi livvagter havde oprettet blev lækket til snigskytte. Enju var gået efter snigskytte og falder i koma.

Rentaro havde oprettet et udendørs klasseværelse for børnene i den ydre distrikt og nød klasse. Seitenshi pludselig dukker og lader ham vide, at en af Monoliths er ved at blive ødelagt.

Den monolit endelig begynder at blive hvid. I frygt for den store ødelæggelse at følge, folk i Tokyo-området begynder at gå i panik. I mellemtiden begynder de civile officerer indsamling omkring Monolith 32.

Før kampen mod Aldebaran, Rentaro og Enju nyde den udendørs klasse med pigerne af den ydre District. Fordi pigerne har meget lidt håb og er usikker på deres fremtid, Rentaro tager dem til et sted, hvor menneskeheden havde vundet deres sidste kamp mod Gastrea. Kun tre dage tilbage indtil ødelæggelse af monolitten.

Den udendørs klasseværelse er fuldstændig ødelagt på grund af bombningen. håb er begyndt at blive ødelagt sammen med Monolith som JASDF og Gastrea ansigt ud. Men til dem dukke op på de civile officerer basen var JASDF som var blevet forvandlet til Gastrea selv.

Rentaro er dømt for en beslutning, der i kamp, og får at vide, at der er en anden Gastrea navngivet Plejaderne, der beskytter allerede angiveligt udødelige Aldebaran. Rentaro er tvunget til at stå over for fjenden alene og er hjulpet af en person snarere uventet: sin fjende fra fortiden.

Med tilføjelsen af Kagetane og Kohina adjuvansen er færdig. De vælger flammer Revolution, vandt det sidste sted menneskeheden deres kamp mod Gastrea, som grundlag for den endelige kamp mod Aldebaran.