ย้อนเวลากลับไปยังทรานซิลเวเนียยุคกลางที่แดรกคูลาถือกำเนิดขึ้น แจ็คต้องหาทางขัดขวางแผนการสร้างแวมไพร์ในตำนานผู้นี้

แจ็คได้ล่วงรู้แผนการของมิเคล่าที่จะคืนชีพโอลิเวีย และต้องพยายามโน้มน้าวใจนักล่าแวมไพร์อดีตเจ้าพยากรณ์อย่างบาธอรี่ให้ช่วยอีกแรง

มิเคล่าส่งภาคีภคินีออกไล่ล่าแจ็คกับบาธอรี่ระหว่างที่ตัวเองอัญเชิญเจ้าแห่งความมืดมาประทับร่างใหม่ ซึ่งก็คือเคาน์เตสที่เพิ่งคืนชีพอย่างโอลิเวีย

แอ็กเซลกับหมอต้องรักษาจูเลียสที่บาดเจ็บสาหัส ไวโอเล็ตกับไอโวรีพยายามโน้มน้าวกองทหารที่จับทั้งคู่มาให้เชื่อว่าประธานาธิบดีอาร์เชอร์คือเจ้าแห่งความมืด

เจ้านักล่าวิญญาณใต้อาณัติเจ้าแห่งความมืดที่หมายจะชิงเครื่องรางเข้าจู่โจม ไวโอเล็ต ไอโวรี และอดีตภาคีภคินีคนอื่นๆ

แอ็กเซลและจูเลียสได้พบกับนีน่า คนรักเก่าของจูเลียสผู้มีความหลังอันขื่นขมร่วมกันมาหลายทศวรรษ ด้านจูเลียสก็ถึงคราวต้องเผชิญหน้ากับอดีตของตัวเอง

ไวโอเล็ตกับไอโวรีตามรอยเบาะแสซึ่งแจ็คทิ้งไว้ในอดีตไป และได้กลับมาพบกับแอ็กเซลและจูเลียสระหว่างมุ่งหน้าไปเปิดศึกชี้ชะตาที่ห้องใต้ดินโบราณ

ทุกคนหนีกองกำลังของเจ้าแห่งความมืดเข้าไปในเหมืองเก่าที่ไม่ได้ร้างอย่างที่ตาเห็น และอาจเป็นสถานที่ปิดฉากภารกิจก็เป็นได้

วาเนสซากลับมาอีกครั้งและลากแอ็กเซลเข้าไปในโลกแห่งความมืดอันลี้ลับ ซึ่งเขาก็ได้ช่วยไขความลับเรื่องธาตุแท้ของเธอและปลดปล่อยเธอจากพันธนาการ

ระหว่างทางไปวอชิงตัน ดีซี แอ็กเซลกับไวโอเล็ตได้พบกับเด็กหนุ่มที่ถูกจับเป็นเชลยระหว่างพยายามปกป้องพ่อที่เป็นแวมไพร์

วาเนสซาสวมรอยเป็นนีน่าและแฝงตัวเข้าไปในทำเนียบขาว ซึ่งทำให้บาธอรี่หึงหวงและไม่สบอารมณ์อย่างมาก ส่วนแจ็คกับไอโวรีเดินทางมาถึงเมืองหลวง

แจ็คกับวาเนสซาช่วยให้บาธอรี่กลับมาเป็นคนเดิม ทว่าอดีตเจ้าพยากรณ์อาจกลับมาเป็นมนุษย์ได้ยาก ส่วนแอ็กเซลนำทีมทำภารกิจช่วยรองประธานาธิบดี

ในตอนสุดของซีซั่น วาเนสซาทำร้ายเจ้าแห่งความมืดในห้องทำงานรูปไข่พร้อมกับลูกสาวอย่างไวโอเล็ตและแจ็ค ระหว่างนั้น แอ็กเซลกับไอโวรีต้องหาทางปกป้องรัฐบาลใหม่