June Osborneová a Luke Bankole prchají se svou dcerou Hannah z Bostonu vstříc svobodě do Kanady. Při pronásledování je muž zastřelen, dcera odchycena a manželka deportována do nápravného zařízení. Zde, v Rudém centru vedeným železnou rukou tety Lýdie, je June poučena, že byla jako plodná žena vybrána do kasty služebnic – sexuálních nevolnic, které mají tu „čest“ vykonávat výsadu Boží: rodit děti Velitelům a jejich neplodným Manželkám. June prodělává nelítostnou změnu identity a pod jménem Offred nastupuje do služby velitele a paní Waterfordových. V panském domě Offred čeká podobný osud jako Bilhu z První knihy Mojžíšovy. Přesto nesměle navazuje první přátelský kontakt, navzdory riskování vlastního života. Offred je rozhodnuta za každou cenu přežít, uniknout a najít svou milovanou dceru. To ale ještě netuší, že ji sleduje špionské Oko…

Offred se spřátelí s Ofglen, Služebnicí z jiného velitelského domu. Ofglen se Offred svěří, že existuje hnutí odporu, jehož je členkou a ponoukne Offred, aby sbírala jakékoliv informace od svého Velitele, který je vysokým hodnostářem v hierarchii náboženské diktatury Gileádu. Offred se naskytne příležitost dříve, než by čekala. Velitel Waterford ji vyzve, aby se večer dostavila do jeho pracovny, kde mají o samotě setrvat, což je dle zákonů republiky přísně zakázáno. Co má být účelem mysteriózní schůzky? A kam zmizela Ofglen?

Po Offredině kamarádce Ofglen se slehla zem. Offred netuší, že Ofglen byla násilně odvedena tajnými složkami republiky Gileádu. Před soudem bez obhajoby se následně dočká krutého rozsudku coby „zrádkyně pohlaví“. Zatímco neplodná služebná Marta, s níž měla mít Ofglen milostný poměr, je pověšena, plodná Ofglen je odsouzena k záhadnému Vykoupení. Offred se mezitím těší jistým výsadám v domě Velitele Waterforda, jelikož panuje přesvědčení, že oplodnění Velitelem bylo úspěšné. Rozptýlení však nebude mít dlouhého trvání. Offred čeká mučivý výslech…

Offred zklamala Manželku, když se Služebnici nepodařilo otěhotnět s Velitelem. Krátký čas výhod proto vystřídá třináctidenní samotka, do níž je Offred uvržena. Zde, v potemnělé komnatě, Služebnice objeví rytinu záhadného nápisu v latině. V den Obřadu Velitel Waterford opět poruší veškeré předpisy a osobně pozve Offred k sobě do pracovny na hraní her. Postavení Služebnice v domě ale ztíží Velitelovy sexuální problémy. Následující tajná večerní schůzka Offred s Waterfordem je příslibem mnohého; především se osvětlí, co znamená tajuplná fráze „nolite te bastardes carborundorum“.

Služebnice Offred se dostává do čím dál tím více choulostivějšího postavení, v němž není jasné, kdo je kočka a kdo myš. Jak se zdá, Velitel, který i přes všechny zákazy zve Offred do své pracovny, se Služebnicí flirtuje. Offred dokonce obdrží od Waterforda nečekaný – a diktaturou Gileádu zapovězený – dárek. Nekalé hry se Offred dočká také ze strany Manželky, když ji vybídne k oplodnění s jiným mužem. Aby toho nebylo málo, Offred se dozví, kdo je v domě Waterfordových špionským Okem. A do hry se vrací i stará známá Ofglen, která nyní pod jménem Ofsteven svěřuje Offred další tajemství okolo údajné odbojářské sítě…

Offred se dostává do čím dál tím více nebezpečné náruče Oka a řidiče Nicka, ale též velitele Redforda. Strategicky rozvíjená partie se ale brzy začne obracet proti samotné Služebnici. Panství Redfordových má zároveň tu čest hostit zahraniční diplomaty z Mexika. Jak asi dopadne střet vzájemně nesourodých kultur? Už tak zmanipulovaná Offred bude spolu s dalšími Služebnicemi bezděčně zavlečena do krutého byznysu. A na pokraji hroucení se Offred dovídá, že někdo z její rodiny přežil.

Z retrospektivy sledujeme boj o svobodu a následně holý život Offred čili June Osborneové, Lucase Bankolea a jejich dcery Hannah. Manželé se po nástupu republikánské teokracie rozhodnou uprchnout z Bostonu do Kanady. Najmou si převozníka, který je usídlí v ústraní divočiny nedaleko kanadských hranic. V patách jsou jim však Strážci; June s dcerou jsou zajaty a vzájemně odloučeny a Luke je postřelen. Přesto se mu šťastnou shodou okolností podaří přežít a s pomocí odpadlíků Gileádu – gayů, jeptišek a uprchlých Služebnic – se dostane do Toronta. Zde obdrží překvapivý vzkaz od June, kterou považoval za mrtvou…

Velitele už nebaví soutěžení se Služebnicí při stolních hrách. Z Offred si proto v době nepřítomnosti Manželky udělá vlastní hračku. Fred Waterford upraví Služebnici k obrazu svému a pobídne ji k zapovězené večerní cestě do města. Zamilovaný Nick je jako řidič nucen pouze přihlížet. Offred se dostává do překvapivého kolektivu. V tenatech hříchu pak potká někoho, kdo měl být již dávno na svobodě. Po náročné noci zdrcená Offred vyrývá u Waterfordových tajný vzkaz pro další Služebnici.

Offred je rozhodnuta aktivně se zapojit do „Mayday“ – sítě odporu. Naneštěstí její první mise má unáhleně směřovat zpět do nevěstince Jezábel. Tento riskantní podnik se neobejde bez účasti Velitele. Offred musí podstoupit další pletichy na hraně života a smrti, fyzické a psychické odříkání nevyjímaje. Manželka přitom není jediná, kdo pojímá podezření z úskoku. Naopak skoku s trvalými následky budou vystaveny životy dva. Moira se pak v závěru postará o nečekaný obrat událostí.

Bůh dává požehnání, ale klade také překážky. Cena jeho lásky je však občas příliš vysoká… Nejen v domě Waterfordových to začne vřít. Dosud udupávaná tajemství proplují na povrch a vyberou si na každém krutou daň, bez ohledu na jeho společenské postavení. Někteří staří známí se již nikdy neuvidí, jiné čeká neočekávané shledání. Co skrývá svěřený balíček, který obdržela Offred od odbojářské sítě Mayday? A najde nakonec Služebnice přes všechnu marnost světlo naděje?