Ryo, un joven profesor que acaba de volver de una investigación en el extranjero, lleva a su amigo Akira, un chico llorica e ingenuo, a una fiesta decadente y demoníaca.

Akira ya no es el mismo de antes, es más fuerte y su apetito se ha duplicado con creces. Quiere respuestas y busca a Ryo para que se las dé.

El paparazzi Nagasaki está desesperado después de un encontronazo con su editor. Silene y Kaim descubren qué ha ocurrido con Amon, el también demonio desaparecido.

La madre de Akira llama para avisar de que pronto estará de vuelta. Todo el mundo está deseoso de verla, pero Ryo aconseja a Akira que desconfíe de cualquier humano.

Silene busca a Amon con la esperanza de volver a despertar su lado demoníaco. Pero en la batalla que acontece, la parte humana de Akira sigue resistiendo con fuerza.

Con la idea de sembrar miedo y desconfianza entre la gente, Ryo planea aprovechar una competición de atletismo para desenmascarar a Koda y anunciar que es un demonio.

El temor a que los demonios se apoderen de todo ha convertido el mundo en un lugar violento y esquizofrénico. Akira intenta salvar a otros híbridos como él.

Ryo, que sigue siendo un misterio para sí mismo, rebusca en su pasado tratando de encontrar respuestas. El padre de Miki intenta dar con su mujer e hijo desaparecidos.

Presionado por Akira, Ryo desvela la verdad sobre los demonios y sobre sí mismo. Humanos, demonios y devilman se unen para librar una gran batalla y salvar el mundo.