Hikke og hans team redder et drageæg og bringer det tilbage til fortet, hvor det udklækkes til en øredøvende overraskelse.

Da Viggo tilbyder Hikke våbenhvile, undersøger Dragerytterne sagen og finder ud af, at de måske har en allieret i deres kamp mod Dragejægerne.

For at bevise, at de er på samme side og ufarlige, forsøger dragerytterne at redde dronning Malas drage, som Viggo stjal for at kunne tilintetgøre Dragefortet.

Stenknold er ivrig efter at imponere sin fætter Flintknold, som er på besøg. Men Benknold er mistænksom over hans formål med at besøge Dragefortet.

Dragerytterne er med til Bersærkøs 400-års jubilæumsfest, hvor en dusør på Hikkes hoved kaster en mørk skygge over festlighederne.

Efter at have modtaget dårlige råd fra sin far forsøger Snotfjæs at blive dragerytternes leder og begynder at træffe dumdristige beslutninger på egen hånd.

Hikke og Lyng bliver chokerede, da de ser Dagur blandt dragerytterne. Snotfjæs gennemgår en række prøvelser, han skal bestå for at blive Malas konge.

Da en drage, som forårsager menneskeslugende hvirvelstrømme, truer Bersærkøs handelsskibe, må dragerytterne tage affære uden at blive fanget i hvirvlen.

Da hans team holder hvil, udmattede af mangel på søvn under midnatssolen, prøver Hikke at hjælpe en såret drage alene, men kommer pludselig i knibe.

Da Dagur viser sig på fortet og fortæller, at han ved, hvor Viggo gemmer sit guld, flyver dragerytterne ud for at finde og tilbageerobre Bersærkøs stjålne guld.

For at sikre Malas stammes fortsatte eksistens skal hun og Hikke placere et nylagt eruptodont-æg inde i den farlige Store Vulkan, så det kan klækkes.

Efter at have lagt planer i månedsvis forsøger Hikke at stjæle Drageøjet fra Viggo, men andre er kommet ham i forkøbet.

Selvom Viggo holder sit løfte om Drageøjet, er Hikke usikker på, om han kan stole på ham som forbundsfælle mod Ryker og Granatildsdragen.

Mens de prøver at stabilisere vulkanen, der truer med at ødelægge Dragefortet, finder dragerytterne bekymrende beviser på nye dragejægere.

Mens dragerytterne undersøger, hvorfor de handlende forsvinder fra De Nordlige Markeder, bliver Hikke og Snotfjæs ofre for en drage, der samler skatte.

Dragerytterne accepterer en invitation til Bersærker Øen, hvor deres genforening med Lyng, Dagur og et ungt, velkendt ansigt forstyrres af et oprør.

Mod Hikkes vilje følger tvillingerne en drage til dens sidste hvilested. De opdager, hvorfor mennesker aldrig før har været der.

Da to fremmede kommer og søger hjælp fra Thor Benknuser, må Fiskeben lade sig hypnotisere af Snotfjæs, så han kan finde sit mægtige alter ego frem.

Da fortet bliver angrebet, skynder dragerytterne sig i luften for at afværge angrebet, men de bliver overraskede, da de kommer tættere på.

Dragerytterne flygter til Bersærkø, hvor Havbliks plan mod fjenden kræver et smertefuldt offer, så Hikke må finde et alternativ.

Hikke får hjælp fra en uventet side og finder en svaghed hos Flamberhalerne, der kan udnyttes til at overvinde Flyverne. Krogan er overmodig og begår en strategisk fejl.

Da Lyng tager afsted for at møde en mand, der hævder at have set Osvald, går hun lige i en fælde, og dragerytterne må betale en høj og uventet pris.

Mens Hikke er på jagt efter de smykkesten, der skal bruges til at færdiggøre Drageøje 2, opdager han sandheden om en gammel ven. Dagur møder en bølle fra sin fortid.

Havblik og Hikke kommer på vildspor, mens de leder efter pilebark, der skal bruges til medicin, hvilket betyder, at Bersærkø vil være sårbar under et angreb.

Under en rejse til Vingmøernes ø for at finde en drageøjelinse sætter Snotfjæs Hikkes lederskab på prøve. På en anden ø blomstrer en uventet romance.

Fiskeben bliver ked af det, efter han finder ud af, at hans forfædre var jægere, der dræbte dractyler, og rejser ud for at finde ud af, om dragearten har overlevet.

En bekendtgørelse fører Astrid til at sætte spørgsmålstegn ved sit forhold til Hikke. Rytterne opdager en Vingeskjold, der har en drageøjelinse svejset fast på kroppen.

Under et besøg på Vingmøernes ø bliver en savtakpiskeunge ven med Flintknold, der pludselig selv forsøger at blive en vingmø.

Flyverne prøver at dræbe Viggo, da han ikke længere kan bruges til noget, men han tvinger Hikke til at hjælpe sig med at få hævn ved at stjæle deres drageøje og -linser.

Rytterne tager afsted for at redde Flamberhale, da de finder ud af, at Krogan bruger en dødsang til at lokke dragen med i sin voksende hær af flyvere.

Mens Havblik er på nattepatrulje, bliver han overfaldet og hårdt såret af flyverne, hvilket fører til, at Hikke må vælge mellem sin pligt som søn og som rytternes leder.

Efter rytterne hører, at adskillige flyvere har fulgt Lyng til Vanaheim, må de forhindre dem i at oplyse deres leder om, hvor den hellige ø ligger.

Efter den femte linse kommer på plads, afslører Drageøje 2, hvem der tilsyneladende er dragekongen, og Fiskeben ved straks, hvad det er, og hvor det findes.

Rytterne skynder sig til den sande dragekonges hjem, men flyverne er der allerede, og det varer ikke længe, før de står ansigt til ansigt med den legendariske skabning.