Mens Hikke er på jagt efter de smykkesten, der skal bruges til at færdiggøre Drageøje 2, opdager han sandheden om en gammel ven. Dagur møder en bølle fra sin fortid.

Havblik og Hikke kommer på vildspor, mens de leder efter pilebark, der skal bruges til medicin, hvilket betyder, at Bersærkø vil være sårbar under et angreb.

Under en rejse til Vingmøernes ø for at finde en drageøjelinse sætter Snotfjæs Hikkes lederskab på prøve. På en anden ø blomstrer en uventet romance.

Fiskeben bliver ked af det, efter han finder ud af, at hans forfædre var jægere, der dræbte dractyler, og rejser ud for at finde ud af, om dragearten har overlevet.

Hikke bliver vagtsom, da Flintknold ankommer på tvillingernes 19-års fødselsdag for at stå for et Thorskal-voksenritual, der omfatter tre farlige udfordringer.

En bekendtgørelse fører Astrid til at sætte spørgsmålstegn ved sit forhold til Hikke. Rytterne opdager en Vingeskjold, der har en drageøjelinse svejset fast på kroppen.

Under et besøg på Vingmøernes ø bliver en savtakpiskeunge ven med Flintknold, der pludselig selv forsøger at blive en vingmø.

Flyverne prøver at dræbe Viggo, da han ikke længere kan bruges til noget, men han tvinger Hikke til at hjælpe sig med at få hævn ved at stjæle deres drageøje og -linser.

Rytterne tager afsted for at redde Flamberhale, da de finder ud af, at Krogan bruger en dødsang til at lokke dragen med i sin voksende hær af flyvere.

Mens Havblik er på nattepatrulje, bliver han overfaldet og hårdt såret af flyverne, hvilket fører til, at Hikke må vælge mellem sin pligt som søn og som rytternes leder.

Efter rytterne hører, at adskillige flyvere har fulgt Lyng til Vanaheim, må de forhindre dem i at oplyse deres leder om, hvor den hellige ø ligger.

Efter den femte linse kommer på plads, afslører Drageøje 2, hvem der tilsyneladende er dragekongen, og Fiskeben ved straks, hvad det er, og hvor det findes.

Rytterne skynder sig til den sande dragekonges hjem, men flyverne er der allerede, og det varer ikke længe, før de står ansigt til ansigt med den legendariske skabning.