空賊の襲撃を知らせるサイレンを受け、愛機“隼”で空へと飛び立つコトブキ飛行隊。一方、ナサリン飛行隊は手強い敵に次々と撃墜されていき…。「コトブキ飛行隊、一機入魂！」の掛け声とともに、彼女たちの戦いが今始まる！

休暇中のコトブキ飛行隊のもとに、マダムから緊急召集がかかった！ 怪我からの復帰早々、街頭で喧嘩騒ぎを起こしていたコトブキ飛行隊の一員・チカと合流したキリエたちは、ともに羽衣丸へ。そこで言い渡されたのはなんと評議会議員・ユーリアの護衛任務。空賊の襲撃から彼女を守るため同行するコトブキ飛行隊だったが、現れた空賊はいつもと様子が違っていて…。羽衣丸は無事、ユーリアを目的地まで送り届けられるのか?!

羽衣丸が係留地のラハマへ戻ると、街が何者かによって襲撃されていた！ 被害は大きくなかったものの、街の自警団の詰め所は半壊。町長曰く“エリート興業”と名乗る一団の仕業らしい。彼らはラハマが保管する戦闘機・雷電と、価値不明の絵との交換を申し出てきたが、町民はそれに反対。すると突然街を攻撃し、3日後に再来すると告げて去ったという。町民たちの選択は雷電の引き渡しか、はたまた戦闘か？――「町長、ご決断を！」

エリート興業に奪われたラハマの雷電を取り戻すべく、敵のアジトに向かったコトブキ飛行隊。しかし途中立ち寄った空の駅で得た情報によると、そこは天然の要塞で、攻め入るのには危険が伴う場所だという…。作戦を練る中、一行はエリート興業の慰労会に向かう踊り子の集団と遭遇。身勝手な空賊相手の仕事を嫌がる踊り子の様子を見たザラは、とある作戦を思いつく。「昔、ちょっとね…」とつぶやくザラがとった大胆な行動とは?!

多くの飛行船が訪れる大都市・アレシマで、再びユーリアからの依頼が舞い込んだ！ それは巨大企業・ブユウ商会のトップ・イサオとユーリアとの会談を護衛すること。あまり乗り気でないキリエたちだったが、なぜかレオナが強引に引き受けてしまう。イサオに会ってから、いつもと様子が違うレオナを不思議に思うキリエたち。そこにリリコが「恋じゃないの？」と言い出して…。空賊の襲来に仲間の恋バナと、今日も慌ただしい一日が始まった！

キリエはアレシマでの仕事の報酬を受け取りにユーリア邸を訪れた帰り道、これまで何度も煮え湯を飲まされてきた、蛇とハートのパーソナルマークを付けた零戦三二型に遭遇。すぐに追撃体制を取り、零戦の背後に迫るキリエ。しかし相手の零戦の方が上手で、何度も振り切られそうになった挙げ句、エンジンを撃たれてオフコウ山に墜落してしまう。爆弾低気圧のせいで羽衣丸が動けない中、キリエは一人で無事帰還することが出来るのか!?

いつも寡黙で感情を表に出さないケイト。そんな彼女が、よく暇を見つけては病院へ見舞いに行っていた。誰に会っているのか――気になったキリエとチカは、見舞いに向かうケイトの後を付けていく。一方、故郷のナンコーに戻っていたナサリン飛行隊は、炎上する油井の消火をオウニ商会に依頼。コトブキ飛行隊にとっても大事な燃料供給先を守るため、キリエとケイトが乗り込んだのはなんと爆撃機！ ケイトが提案した消火方法とは!?

イジツでは貴重な超高級品である“サカナ”の運搬を、イケスカの新市長となったイサオに依頼されたオウニ商会。しかしサカナの存在を大々的に宣伝していたために、まんまと空賊の襲撃に遭ってしまう。空賊たちは羽衣丸の船内に侵入し、マダムたちを拘束してブリッジを占拠。イサオにとある要求を突きつけ、呑まない場合は羽衣丸を市街に墜落させると脅してくる。絶体絶命のピンチに陥る中、意外なあの人が大活躍?!

イケスカでの一件で名を上げたコトブキ飛行隊とオウニ商会。しかし、羽衣丸が修理中ということもあり、彼女たちはそれぞれ個別の依頼を受けることに。皆がバタバタと出ていく中、なぜかキリエだけは浮かない顔でラハマに残っていた。そんなキリエにマダムからの呼び出しがかかる。マダムから聞かされたまさかの転職話に戸惑うキリエ！ さらにユーハングがやってきたという“穴”を調べていたアレンに危機が迫り…。

アレンの研究で、かつてユーハングとイジツを繋げた穴が再び開く可能性が明らかになった。時同じくしてイサオは自由博愛連合を使って各地に爆撃機を派遣。連合の思想に同調しない者を排除し、勢力を拡大していた。そしてついにラハマの街までもイサオの標的に！ 爆撃を阻止しようと立ち上がるラハマの住人とコトブキ飛行隊！ さらには他の街から避難してきた自警団やナサリン飛行隊も加わって…。今、ラハマ防衛戦が開幕する!!

穴から得られる利益の独占を目論むイサオは、ラハマの人々を悪役に仕立て上げようとしていた。一方、自由博愛連合に攻撃された街の飛行隊たちは、反連合の同盟軍を結成し、反撃に出る。数で勝る同盟軍は、ナオミ率いる陽動隊により連合軍を引きつけ、その間にコトブキ飛行隊がイケスカの爆撃機工場を破壊しようと試みるが…。激化する戦いに疑問を感じていたキリエだが、イサオとの戦いの中でサブジーの行方を知ると…。