舞台は北海道、札幌。スープカレー屋の店員・鼓田ミナレは、酒場で隣り合った男・麻藤に失恋話を打ち明けていた。翌日、仕事中にミナレが耳にしたのは、ラジオから流れる自分の声…!?　実はラジオ局のディレクターである麻藤は失恋話を密録し、生放送で流していたのだ。ラジオ局に駆けつけたミナレに麻藤は悪びれもなく告げる。「無音が3秒続けば放送事故だ。止めるからにはアンタが間を持たせるんだぜ？」──ぶっつけ本番、ミナレはマイクの前に立つ。

高らかに元カレへの恨みを宣言し、ラジオの生放送を乗り切ったミナレ。日々は何も変わらないように思えたが、水面下でミナレの運命は動いていた…！　藻岩山ラジオ（MRS）のディレクター・麻藤は、ミナレに「話し手の才能」を感じ、コンタクトを図ってくる。麻藤はMRSのスタッフを引き連れ、ミナレの働くカレー店にやってきた。その中のひとり、人気番組を担当するパーソナリティ・茅代まどかはミナレに告げる。「私たちと一緒に、ラジオのお仕事してみない？」

ミナレは危機に瀕していた。元カレに持ち逃げされた50万円が痛手となり、自宅の家賃や車検料の支払いを乗り越えられそうにない。窮したミナレは麻藤に電話で助けを求める。誘われていたラジオの仕事を正式に受ける代わりに、MRSに寝泊まりしようという魂胆だった。ところが、麻藤はミナレに「お前、冠番組を持ってみる気はないか？」と持ちかける。舞い上がるミナレに与えられたのは……午前3時半スタートのド深夜枠だった!?

MRSのAD・南波瑞穂の自宅を仮住まいにすることになったミナレ。一安心も束の間、スープカレー屋「VOYAGER」の店長・宝田が交通事故で戦線離脱。人手不足で多忙を極める店に謎の美女・城華マキエが訪ねてくる。マキエの兄が宝田を事故に巻き込んだお詫びとして、無報酬で働くと申し出てきたのだ。戸惑いながらも、背に腹は代えられずに受け入れるミナレ。この出会いが、後にミナレの人間関係を大きく揺らがすとも知らずに……。

番組名が『波よ聞いてくれ』に決まったミナレの冠番組。初回収録で訪れた深夜のMRSには麻藤と瑞穂が待っていた。「この番組は思いつきで内容を変えてこうと決めていた」と話す麻藤から台本を受け取ると、今回のテーマは「架空実況」。かくしてミナレは「“光雄”という名の男を殺した女」を演じるゲリラ放送的な企画に挑む。一方その頃、北海道某所ではミナレの元カレ・光雄は女に刺されかけていた。ラジオからミナレの演技が響き渡り、光雄たちは焦り出す。

スープカレー屋「VOYAGER」の同僚・中原に「道内一のラジオＤＪを目指してやる！」と豪語したミナレ。好評（？）のうちに終わった『波よ聞いてくれ』の放送だったが、麻藤からは「次は企画を考えてくれ」と連絡が来て、ミナレは頭を悩ませる。すると、渡りに船とばかりにミナレ宛のFAXが局に届いた。「たすけてください。あの世に行って帰ってくる方法を教えて欲しい」の文字に「オカルトかよ！」とツッコミつつ、ミナレと瑞穂は送り主の家を訪問する。

番組宛に不気味なFAXを送ったのは、ミナレと同じアパートに住む沖だった。ところが、沖の部屋で目にしたのは大漁の護符と天井から降り注ぐ血の雨…!?　屋根裏へ潜り込んだミナレは、腐臭と謎の液体、ハエの大群のなかで、ゴミ袋に包まれた“何か”を見つけてしまう。その袋の数は6つ、合わせて小柄な女性ひとり分ほど。ミナレは、袋の中身は沖が探していると叫ぶ「律子」という女性であると確信し、警察へ連絡を入れるのだが……。

沖の家のオカルト騒動はミナレの不始末によるものとわかり、沖の尋ね人を呼びかける「謝罪放送」で放免されたミナレ。一方のスープカレー屋にはマキエの兄・亨が現れる。強引に連れ帰ろうとする亨に、中原は違和感から抵抗を試みる。ミナレの『波よ聞いてくれ』はその後も放送を続け、コアなファンをつかんでいく。順調に思えた矢先、ミナレに届いた一通のメールが、平穏な日々に終わりを知らせる。送り主は憎き元カレ・光雄だった。

光雄との因縁にケリをつけたミナレ。ICレコーダーを麻藤に返して経緯を語ると、次回放送は密録した音声を使った企画に決まる。麻藤は「次の放送で光雄を埋葬しろ」とミナレへ告げる。片や、スープカレー屋では中原と城キエの親密度が向上中。ミナレはマキエに「中原の気持ちを知りながら弄ばないで」と釘を差され、イライラを募らせる。その最中、MRSでは腕利きのスタッフが集結。「光雄埋葬回」のドラマ収録が幕を開ける───！

「光雄を埋葬する」を題材にしたドラマ収録に挑むミナレたち『波よ聞いてくれ』チーム。アドリブ多めの台本にもめげずに、ミナレは全力で言葉を叩きつける。しかし翌朝、麻藤からは「いい加減、お前が企画を考えろ」とたしなめられてしまう。ミナレは他局の人気番組『アナグマ禁猟時間』を聞いて参考にしたり、MRS公式サイトの番組ホームページやTwitterで企画を募集したりと、行動を始める。

時計はまもなく午前3時30分。本番までのカウントダウンに、ミナレはスタジオで気を引き締める。「ON AIR」ランプが灯り、「鼓田ミナレの波よ聞いてくれっへぇェェ～！」と番組がスタート。この日はリスナーから募集した番組の新企画を発表する段取りだった。緊迫するスタジオと局内。ミナレの、そしてMRSの、長い夜が始まった──。