太正三十年―多くの客で賑わう大帝国劇場。帝国歌劇団の新作公演初日。楽屋には隊長代理としての初めての舞台を迎える天宮さくら、そして、東雲初穂、望月あざみ、アナスタシア・パルマ、クラリスの新生花組の4人の姿が。

そこに神山誠十郎が帰国。その後ろには見知らぬ一人の少女の姿が…

神山から託されたクラーラを家族として迎える決意をしたさくら。一方、街では神出鬼没の怪人・白マントの話題で持ちきりになっていた。さくらはクラーラを連れて花組メンバーの紹介や大帝国劇場を案内することに。

突如現れた莫斯科華撃団所属の空中移動要塞『セバストーポリ』。その巨大な要塞から一人の男が、謎の鉄仮面集団を引き連れて大帝国劇場に降りて来た。男は莫斯科華撃団隊長ヴァレリー・カミンスキーと名乗り、さくらに一本の赤い薔薇を差し出す。

さくらは東雲初穂の様子が気になり部屋を訪れるが、扉には「実家に帰る」との張り紙が。花組一同が心配するが「お祭りの手伝いで帰ったのでは」と話し、さくらも手伝いに行くことにした。一緒に行きたいと言うクラーラと共に、さくらは初穂の実家である東雲神社に向かう。

東雲神社での一件を目の当たりにした望月あざみは、莫斯科華撃団を壊滅させたのはクラーラではないかという疑惑を持ち調査を始める。それを聞いたクラリスは、いい脚本のネタになるかもしれないとその調査に参加。さらに、たまたま通りがかった司馬もそこに加わり、ドタバタ探偵劇が始まる。

さくらの剣の師匠・村雨白秋が突然大帝国劇場に訪れる。白秋はクラーラとは初対面のはずだが、街で耳にする「莫斯科からの期待の新人現る」という噂ですでにクラーラのことを知っていた。白秋はさくらとクラーラを自分が面倒を見ている孤児院へと誘う。

「勝ったほうがクラーラを引き取る」カミンスキーの挑戦を受け、帝国華撃団と莫斯科華撃団による模擬戦闘が幕を開けた。クラーラを守るべく果敢に戦うさくらたち花組。勝敗の行方は！？

さくらたち花組はクラーラがレイラの妹であること、そして降魔の力を持つことに動揺を隠せないでいた。行方不明のクラーラ、そして姿を隠した莫斯科華撃団……花組に不安な思いが満ちる中、欧州の神山から通信が入る。

セバスト―ポリの再来で混乱する帝都。戦いで傷ついた無限の修理には時間が掛かるという。特にさくらの無限はセバスト―ポリからの一撃により、修復不能となってしまっていた。一方その頃クラーラはレイラが居る、見覚えのある部屋で目を覚ますのであった。

試製桜武に搭乗したさくらを先頭に、襲い掛かる敵を蹴散らしながらセバスト―ポリ内を進む花組はついにカミンスキーのもとにたどり着く。カミンスキーの横にはレイラ、そしてその奥には謎の装置に入れられたクラーラの姿が見える。しかし、中にいるクラーラの様子は普通ではなかった。

遂に力が覚醒してしまったクラーラ。さくらは暴走すらしつつあるクラーラを止めようと必死に呼びかける。カミンスキーは覚醒したクラーラの力を手に入れるべく、近づくさくらを攻撃するが、アナスタシアが身を挺して守る。初穂、あざみ、クラリス、そして白秋もカミンスキーに立ち塞がり、さくらにクラーラを託す。