スクラップの山に取り囲まれたリバチェスタの街で、ゴミ漁りをしながら暮らす少年・エコヲ。ある日、彼が掘り出したのは、腰にジャック穴のついた正体不明の少女だった。記憶がないという彼女を、家に連れて帰るエコヲ。しかしそんな彼の行動が、街を揺るがす騒動に広がっていってしまう。

まるで逃げ出すようにリバチェスタの街を飛び出したエコヲとミュウ。ふたりを待っていたのは、無人の荒野とどこまでも続く線路だった。このまま平和な旅が続くのかと思いきや、突如現れたミミナシに襲われるエコヲたち。必死に応戦するも、森の中に放り出されてしまったふたり。さらにそこに、正体不明の祈手が襲いかかる。

アイン、シュテュル、ツェンデの三姉妹の精神攻撃により窮地に陥ったエコヲたちを救ったのは、「真紅の麗人」の異名を持つ祈手、ビリンだった。彼女が副所長を務める「トレモロ技研」で目を覚ますエコヲ。一方のミュウは、三姉妹との戦いをきっかけに、エコヲと旅を続けることに迷いを感じ始める。

トレモロ技研で得た情報をもとに、エコヲとミュウはジミの手掛かりを求め学園都市「フリーク・シーン・アカデミー」を訪れる。そこでふたりは学園長のキムに頼まれ、学園内に蔓延する「ティーン・スピリット」と呼ばれる怪しいスプレー缶の出所を調べることに。成功すれば、ジミの在籍時の記録を手に入れられるというが…。

ジミの足跡を追って、殿下と呼ばれる祈手が統括する街「ペイズリー・パーク」へやって来たエコヲたち。しかし到着早々、ふたりは些細なことでケンカをしてしまう。とりあえずお金を稼ぐためにそれぞれアルバイトを始めるふたり。生まれて初めての都会の雰囲気に飲まれ気味のエコヲは、そこでキッドという名の男と出会う。

鉛色の空が広がる荒廃した街・ロンディニウムで、修理工場の従業員として働く青年・ライドと幼なじみのリッチー。溜め込んだ鬱憤を晴らすこともできないまま日々の生活を送るふたりのもとに、ある日、やって来たひとりの客。

その出会いは、3人とこの街の運命を決定的に変えることになるのだった。

ロズのもとから旅立ったエコヲたちの前に現れたのは、ミュウのことを「プリンセス」と呼ぶ青年将校。彼は、かつて世界の中心と称された街・ロンディニウムを統治するカウンシル部隊の隊長、トミー・ウォーカーだった。トミーからの指名で、ミュウは聖なる夜に披露される舞台の主演女優を務めることになるのだが……。

ロンディニウムの街を眩い閃光で照らし出す異形のイクイップメント、デュエルショウマン。その肩に乗るミュウの姿がかつてのジミの暴走と重なり、エコヲは衝撃を受ける。トミーの指揮によって大規模なミミナシ掃討作戦が動き出す中、エコヲはミュウとトミーを止めるため、ウォッチタワーへの潜入を決意する。

ミュウへの言葉は届かず、立ち上がる力さえ失ったエコヲ。彼が目を覚ましたのは、広大な畑が続く田舎町・クラークスデイルの外れに住む少女、ジャニスの家だった。ジャニスの優しいもてなしにより、エコヲの心の傷はゆっくりと癒え始める。一方、ブライトン・ビーチではトミーの作戦が実行に移されようとしていた。

トミーの作戦「セカンドカミング」は失敗した一方、覚醒したミュウに呼応するようにミミナシが凶暴化。その脅威は全世界に広がり始める。焼け野原となったブライトン・ビーチに降り立ち、来るべき終末から世界を救うべく立ち上がる殿下たち。その頃、ノームの国のロズやケヴィン&ビリンたちもまた、それぞれに行動を始めていた。

ミミナシの王として人々の前に立ちはだかるミュウには、祈手たちの決死の攻撃も通用しなかった。最早なす術無しとリバチェスタの街は混乱に陥る。しかし、そこに現れたのは、祈手としてAC30に乗り込んだエコヲだった。世界に別れを告げようとするミュウに「もう一度、君に会いに来た」と伝えるエコヲ。彼の声は果たしてミュウに届くのか。