當鳴人、殺人蜂和凱吃力地與斑周旋時，留下卡卡西獨自與帶土對峙，由於不忍心傷害曾捨身救己的同伴，喪失鬥志的卡卡西不惜經受帶土的接連嘲諷與攻擊。直到鳴人被帶土和斑的行徑與狂言所激怒，協助同伴突圍以外還重複卡卡西曾在波之國任務時說過的話，發誓「不會讓任何人傷害自己的同伴」。這句話讓卡卡西重新振作起來，下定決心守護繼承帶土原先意志的鳴人。然而卡卡西已精疲力竭，九喇嘛自願將自己的查克拉分給他藉以恢復，再與鳴人聯手對帶土反擊。凱打出晝虎成功瓦解斑的「木遁·木龍」，然而結界中的外道魔像即將完成變身。鳴人與殺人蜂聯手靠一顆超大型尾獸玉攻破結界，但最終還是晚了一步，巨大的十尾時隔千年重返人間。

十尾進化成第二形態瞬間瓦解聯軍方的陣形，帶土與斑繼續操縱十尾連續用尾獸玉發動遠距離攻擊，最後一發命中遠方的聯軍本部，使鹿角、亥一等所有身在本部的人均難逃劫數，但戰場上的聯軍同時也收到鹿角傳達的最後指示與戰術。帶土深感鳴人相似於過去的自己，決定在鳴人身上重現自己失去凜時的絕望感，操縱十尾對聯軍發動無差別襲擊的木遁·扦插之術。戰場瞬間橫屍遍野，寧次更是縱身為鳴人和雛田擋下致命一擊，自願用生命保護同伴和家人而壯烈犧牲。帶土以此輪番諷刺而使鳴人的內心逐漸崩塌，直到雛田的溫柔一巴掌將鳴人打醒，督促鳴人為了所有人而不能止步於此。在雛田的關懷及陪伴下，鳴人重新振作並緊握雛田的手，使雛田身上現出九尾查克拉。

鳴人和九喇嘛聯手為眾聯軍提供查克拉，藉以增幅所有人的力量與忍術，來實行鹿角生前安排的戰術。鹿丸、井野以及小李都強忍悲痛繼續戰鬥，以不讓親友白白犧牲。帶土操縱十尾將聯軍以「籠中鳥」形式圍住時，鳴人帶領得到九尾查克拉的眾聯軍、融為一體化做鳳凰衝破「牢籠」，成功切斷帶土與斑對十尾的控制。與此同時，佐助一行人返回木葉村「南賀神社」的宇智波集會地，大蛇丸依照至寶卷軸破解「屍鬼封盡」之封印而恢復雙手靈魂，再指示重吾靠灌輸仙術力量來逼出佐助身上由鳶放置的六個白絕分身。重吾靠吸收一個白絕恢復力量，大蛇丸拋棄舊身體並鑽入一個白絕體內進行轉生。剩下四個白絕淪為穢土轉生的祭品，讓脫離死神腹中、知曉一切的歷代火影重返人間。

歷代火影千手柱間、千手扉間、猿飛蒜山以及波風湊從死神腹中解脫後，在大蛇丸的穢土轉生復活之下齊聚一堂，且因靠含有柱間細胞之白絕影響，因此集體擁有接近生前的實力。經過一番短暫的敘舊後，大蛇丸希望他們能回答佐助的種種問題，佐助從蒜山口中證實鼬的真相、以及得知是扉間對宇智波所持有「偏見」成為恩怨的開端，最後向開創忍者村的柱間詢問「何為家族、何為忍者、何為忍者村」，打算依照回答來得出自己的答案。柱間即使得知斑的復活以及戰況的進行，但還是同意耐心回答佐助的問題以幫他排憂解難，認為若置之不理只會火上澆油。柱間便靜坐下來開始講述自己自打兒時起所經歷的一切，以及與斑的友情、衝突、乃至決裂的所有前因後果。

柱間和斑最初在混亂無序的戰國時代中以打水漂的形式相識，由於當時各家族之間彼此忌憚、爭鬥不斷，兩人在沒透漏家族姓氏的情況下，成為一對擁有相同想法的知己，一段時間下來幾乎無時不刻地聚在一起玩樂、思考未來，乃至坐在岩壁上產生「建立忍者村、實現和平」的想法。在當時忍者平均壽命不到三十歲、孩童接連在戰場上夭折的慘況下，柱間的兩個弟弟板間和瓦間相繼戰死、而斑則失去過三個兄弟，縱使兩人決定實現理想以保護各自唯一僅剩的兄弟。然而經過一次打水漂各回各家後，柱間卻被父親佛間告知斑來自於千手一族不共戴天的宿敵宇智波一族，命令柱間隔天見面時設陷阱將其引出後殺死，導致無法對摯友動手的柱間陷入兩難困境。

柱間和斑隔天在河邊用打水漂見面時，都被各自的父親要求殺死對方，正當雙方用石頭暗示對方立即逃跑時，雙方的父親和弟弟集體一湧而上。眼看各自的兄弟即將受傷害，柱間和斑被迫彼此出手，斑決定就此跟柱間劃清界線，也因為失去與柱間的友誼而開啟寫輪眼。即刻起，柱間和斑從一對知己演變成戰場上廝殺的敵人，長大後分別帶領各自的家族。經過長年累月的戰鬥，宇智波逐漸落入下風，斑的弟弟伊茲納也不幸戰死於扉間之手，悲憤的斑移植入弟弟的雙眼獲得永恆萬花筒，執意要與柱間一決雌雄。這場一天一夜的戰鬥最終以斑的落敗告終，但柱間不只網開一面，甚至打算以自己一命償還造成伊茲納喪生的愧疚，對此感化的斑出手制止，同意與千手達成和解。

戰國時代最終以千手和宇智波握手言和、共同建立匯聚各大家族之忍者村的形式畫下句點，柱間和斑成功實現童年時的夢想，斑用手中的落葉將村子命名為「木葉忍者村」，所創的國家體系同時開始被周邊的大國及小國效仿。然而隨著柱間以民選形式當上初代火影，讓斑察覺到宇智波在握有主權的千手面前日漸式微，逐漸領略到「世人無法真正相互理解」的真理。斑頓時發現自己孤身一人，直到在宇智波代代相傳的六道仙人石碑內容中找到「答案」，便與柱間道別獨自離開村子。直到多年後，斑為了尋求「真正的夢想」而駕馭著九尾襲擊木葉村，意圖摧毀自己與柱間所建立的一切，當柱間意識到斑將不會止步後下定決心，以強大的木遁「仙法·真數千手」全力以赴。

在終末之谷的決戰中，柱間決定以保護村子為重而一改常態，瞄準斑的「弱點」加上木遁分身掩護進行背後捅刀，堅定地表示「自己不會放過任何會與村子為敵的人」；斑死前嘲諷如此本末倒置的做法終將自取滅亡。柱間以此總結忍者為「忍辱負重」之人、建立村子也是為了維持秩序、聯繫各家族、且守護家人與後代。佐助聽完歷代火影的分別敘述與自省後，深切領悟到村子和忍者的意義所在，以及柱間與鼬不惜一切想守護村子與和平的理由，最後決定不再拘泥於復仇、而是前往戰場奮戰以守護鼬的理念。追隨他的人包括解除束縛的歷代火影以外，還包括大蛇丸、水月和重吾。越獄逃脫的香燐也靠感知找到眾人所在，讓鷹小隊再次齊聚一堂，與歷代火影共同奔向戰場、守護未來。

鳴人雖然帶領聯軍切斷帶土和斑對十尾的控制，卻也導致十尾陷入狂暴，發動地動山搖的「天變地異」，巨大的衝擊波造成聯軍再度處於劣勢，僅能靠鳴人提供九尾查克拉外衣防住衝擊。卡卡西中途打算靠神威阻止，卻遭到帶土攔截而使他們二人集體掉進神威的異空間，卡卡西原本有機會殺死帶土卻再次遲疑而停手，意圖最後一次進行勸降、喚回帶土曾經的意志。然而帶土卻表示自己早已獲知凜當初被霧忍者村強行改造成三尾祭品之力、因此被迫借卡卡西之手自盡而保護村子的真相，由此證實這座殘酷又絕望的世界只會為任何人留下巨大的「心靈空洞」，唯獨能靠無限月讀的夢境進行填補。卡卡西反駁說內心的空洞是需要同伴填補、而不是這種無稽之談，費勁口舌卻無法喚回帶土的良知。

卡卡西確認帶土沒有迷途知返的念頭，為了保護忍界與帶土原先的意志，下定決心殺死如今深陷黑暗的帶土。而戰場上的聯軍無力抵擋十尾即將發射的巨大尾獸玉，即使鹿丸靠井野的心轉身之術、集合所有人的力量使出成倍的土墻進行阻擋卻於事無補。千鈞一髮之際，湊率先趕到並用飛雷神將尾獸玉轉移至遠方海面上，還以封印在身上的另一半九尾而同樣進入九尾模式；而蒜山、扉間和柱間隨後相繼趕到，四名火影聯手使出「四紫陽陣」結界、加上柱間的「仙術·明神門」徹底封鎖十尾的行動。佐助伴隨重吾同時趕到，向木葉的同伴們表示自己下決心「成為守護忍界的火影」，使鳴人、小櫻等同期夥伴均對此目瞪口呆，但為了對付眼前共同的強敵而勉強接受他，使分隔已久的第七班再次重聚。