Przyzwyczajony do pustelniczego życia Nagate musi odnaleźć się na starej kosmicznej kolonii podczas treningu na pilota statku kosmicznego.

Wspomnienia pierwszej walki z pustelnikami prześladują Nagate. Młody kadet po raz pierwszy spotyka się z elitarnymi pilotami Sidonii.

Nagato musi obronić swojego przyjaciela, przez co on i Kunato zostają wrogami. Pustelniaki atakują i piloci zostają wezwani do akcji.

Po katastrofie na pokładzie Sidonii Nagate i jego drużyna otrzymują rozkaz odzyskania cennej broni. Chłopak zmuszony jest zignorować rozkazy, aby ocalić przyjaciela.

Powoli kończą się zapasy jedzenia i wody. Nagate i Shizuki, dryfując w kosmosie, czekają na ratunek ze strony coraz bardziej oddalającej się Sidonii.

Nagate i jego ekipa kończą szkolenie na pilotów i zostają wysłani do walki, kiedy tylko pojawia się wróg; Kunato poznaje historię Nagate.

Wróg okazuje się być jeszcze potężniejszy i groźniejszy niż przypuszczano. Do walki na śmierć i życie zostają wysłane trzy oddziały.

Nagate jest winiony za porażkę i nie może pozbyć się wyrzutów sumienia; poznajemy historię początków Sidonii.

Pustelniaki mają nowy, niepokojący sposób na odpieranie ataków ludzi. Nagate powraca do Sidonii ze zdobyczą, która może pomóc w walce.

Pacyfiści narażają się na zagrożenie, opuszczając względnie bezpieczną Sidonię. Wróg pojawia się ponownie, tym razem jeszcze większy i silniejszy.

Wielki oddział wysłany do walki natrafia na wroga, którego się nie spodziewał; Nagate robi wszystko, by chronić swoich przyjaciół.

Nagate walczy jeden na jednego z wrogiem, podczas gdy szanse na wygraną reszty oddziału są coraz mniejsze.

Pilot Nagate Tanikaze zostaje doceniony za zasługi w ostatniej walce, ale myśli chłopaka zaprząta zniknięcie ena Hoshijiro.

Nagate i jego drużyna mierzą się z Pustelniakiem 549. Pomaga im nieznany dotąd typ pustelniaka o imieniu Tsumugi Shiraui.

Pozbywszy się wrogów, Kobayashi zmienia kurs Sidonii, kierując się na dziewiątą planetę w pobliskim układzie Lem. Decydująca walka wydaje się być nieunikniona.

Pojawia się nowe zagrożenie, Pustelniak 550, który wyrzucił z siebie niezliczone rdzenie mniejszych pustelniaków, nadając im kurs kolizyjny z Sidonią.

Pomimo swojej roli w zwycięstwie Tsumugi zostaje poważnie ranny podczas obrony Sidonii. Izana, która również ucierpiała podczas starcia, podejmuje odważną decyzję.

Wyrzucony ze swojego dormitorium i bez miejsca, do którego mógłby się udać, Nagate pyta Izanę, czy może się u niej zatrzymać; Tsumugi przechodzi emocjonalny kryzys.

Testy nowej broni Sidonii kończą się powodzeniem, ale okazuje się, że niemożliwe jest jej wyłączenie; Yuhata wysyła pilotów garde, by zbadali sytuację.

Piloci wraz z Tsumugim naprawiają Sidonię po incydencie z Emiterem Promienia Grawitacyjnego; Tsumugi powoduje mały wypadek i wyprowadza go to z równowagi.

Kiedy Izana odkrywa, że jej „randka” z Nagate była ustawiona, ucieka do domu. Niedługo później zostaje wezwana do oddziału, który ma zbadać Planetę Dziewiątą.

Drużyna zwiadowcza zostaje zaatakowana przez pustelniaki; Izana i dowódca oddziału kryją się w atmosferze Planety Dziewiątej.

Izana i dowódca zwiadowców są ścigani przez gigantycznego, humanoidalnego pustelniaka. W tym samym czasie Tsumugi ściera się z Crimson Hawk Moth.

Nagate ratuje Tsumugi, ale nie daje rady Crimson Hawk Moth. Sytuacja robi się wyjątkowo nieciekawa, kiedy w stronę ocalałych dąży cała chmara pustelniaków.