「灼熱萬聖節」的兩個月後，達也等人為即將前往美國交換留學的雫舉辦歡送會。進入新學期，和雫交換留學的美國學生來到魔法科高中。她的名字是安潔莉娜．庫都．希爾茲。魔法力強到匹敵深雪的她，真正的身分是……？

東京發生路人被抽血而死的「吸血鬼事件」，達也的好友雷歐也被殃及。精通古式魔法的幹比古，推測吸血鬼的真面目是「寄生物」。此外，莉娜在追捕逃兵的過程也發現新的事實……

達也揭發莉娜的真實身分，要求莉娜提供吸血鬼的情報，莉娜以對決為條件，輸了才會全盤招出。就在這個時候，深雪自願代替達也，和莉娜進行一對一的魔法戰……

達也接到雫的電話，從她提供的情報推測吸血鬼可能來自異世界。隔天，真由美與莉娜等人感應到吸血鬼進入學校，這天也是莉娜的朋友未亞前來第一高中的日子……

達也開始研究對付吸血鬼的方法，媒體也開始報導吸血鬼事件的真相，莉娜指出可能是神祕組織「七賢人」作祟。時間來到情人節，達也面臨一連串的巧克力風波……

校內的機器人「琵庫希」出現異狀。經過達也的調查得知，先前逃走的吸血鬼依附在琵庫希身上，並且產生意想不到的變化。另一方面，莉娜的長官巴藍斯上校，命令莉娜聯合 STARDUST 部隊逮捕達也……

依附在琵庫希的吸血鬼對達也百依百順，達也因而得知關於吸血鬼的更詳細情報，也試著利用她引出其他的吸血鬼。另一方面，四葉家派使者向莉娜的長官巴藍斯上校施壓，要求美軍停止騷擾達也。

成功打倒三具吸血鬼之後，達也將其交給艾莉卡等人處理，吸血鬼卻被不明組織攔截帶走，而且莉娜潛入該組織，將化為吸血鬼的昔日戰友消滅。達也在追查線索的過程中，自稱「七賢人」的雷蒙德主動提供情報……

達也等人與莉娜在「七賢人」雷蒙德指定的時間來到指定地點，和吸血鬼進行決戰，但莉娜堅持不和達也等人合作。失去宿主的吸血鬼從肉體解放，為了取回昔日的同胞琵庫希，產生某種驚人的變化…

吸血鬼事件落幕，第一高中迎來第29屆的畢業典禮，莉娜也留下美好的回憶返回美國。升上二年級之後，達也進入新成立的魔工科，另一方面，四葉家培育的魔法師櫻井水波接下某項任務。

達也與深雪受邀參加東京離岸高塔的宴會，遇見受命前來的葉山管家，也認識了四葉正在培育的侍女櫻井水波。同一時間，黑羽家的亞夜子與文彌姊弟也在附近阻止恐怖攻擊……

恐怖份子即將炸毀東京離岸高塔，參加竣工宴會的賓客們匆忙搭乘電梯逃生,卻再度遭遇意外狀況，達也不得已只好找恐怖份子交涉，也因而重新想起自己堅持至今的信念……